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摘要深色有隔内生真菌（DSE）是植物根际重要的益生菌，与宿主植物互作形成共生体，对宿主植物具有促生抗逆作用。深色有隔内生真菌（DSE）提高植物的抗逆性包括提高植物对干旱以及重金属污染等逆境胁迫的抗性、诱导植物产生系统抗性、抵御病原菌生物胁迫等。对这些方面的研究进展进行探讨，以期为益生菌与宿主植物互作机制研究提供理论依据和参考。
关键词深色有隔内生真菌；抗逆性；抗病性
中图分类号S432.4+4文献标识码
A文章编号0517-6611（2015）31-010-02
Research Advances in Improving Host Plant Resistance by Dark Septate Endophytes
DENG Xun1， SONG Xiaoshuang1， YIN Dachuan2， SONG Ruiqing4* et al
（1. Forestry Protection Institute of Heilongjiang Forestry Academy， Harbin， Heilongjiang 150040； 2. College of Forestry， Shenyang Agriculture University， Shenyang， Liaoning 110000；. 4. College of Forestry， Northeast Forestry University， Harbin， Heilongjiang 150040）
Abstract Dark septate endophyte（DSE） fungus are main rhizosphere beneficial microorganisms groups of plant， and play an important role in growth promote and stress resistance to host. This paper discusses the research advances in DSE improving the plant to adversity stress such as drought and heavy metal pollution resistance， induced host systemic resistance etc.， so as to provide a theoretical foundation and an important basis of interaction mechanisms of rhizosphere beneficial microorganisms and host.
Key words Dark septate endophyte（DSE）； Stress resistance； Disease resistance
深色有隔内生真菌（Dark septate endophytes，DSE）是植物内生真菌的主要类群。其主要特征是菌丝颜色较深，具有明显隔膜，定殖于健康植物根的表皮、皮层甚至维管束组织的细胞内或细胞间隙，形成共生体，而不引起植物病变[1-2]。1998年Jumpponen等[3]正式提出DSE的概念，将具有该类特征的根部内生真菌定义为DSE。DSE分布范围包含不同的生境：从沿海滩涂到内陆高原山地，从热带、温带到冻原地区及南北极地区[4]。在针叶树中，主要的深色有隔内生真菌种类是子囊菌（Ascomycetes）中的 Phialocephala fortinii s.l.Acephala applanata species complex （PAC）类群集合[5]。PAC分布在北半球从极地到热带地区，在针叶树的根系中占据主导地位[6]。DSE可以与ECM和AM在植物根系同时存在。在高山、极地、低pH土壤等逆境和极端环境中，DSE可以取代菌根真菌[7]。DSE在不同生境植物中的定殖。表明它们很少或没有宿主特异性。据Jumpponen和Trappe[8]的統计，DSE宿主范围涵盖114科320 属的近600 种植物，在菌根植物和莎草科、十字花科、藜科等传统非菌根植物的根中均发现DSE定殖。至今为止，越来越多的研究表明大多数植物都能被DSE定殖。DSE定殖的寄主非特异性也为其潜在的广泛应用价值提供良好的基础。
1促进宿主对矿物质和有机质养分的吸收
Jumpponen等[8]使用Phialocephala fortinii接种黑松（Pinus contorta），发现当有N养分补充时，可再提高宿主生物量50%。同样，Vulpia ciliate接种DSE真菌Harpophora radicicola后，促进其分蘖，并且增加根系长度、生物量以及植物中N、P的含量[9]。Rebecca等[10]设计了无机氮（Casein hydrolysate）和有机氮（Ammonium sulphate）2种条件，对Deschampsia antarctica进行DSE接种，发现与对照相比，在无机氮条件下植物生长没有明显差异，在有机氮条件下DSE可以明显提高宿主的生物量和茎叶中N和P的含量，证明DSE促进宿主吸收利用有机养分。在低温环境中，N素通常以有机形态存在，在极地南奥克尼群岛上Deschampsia antarctica根际的N素营养含量比例是无机氮盐的5～7倍，而其根部菌根菌很少，占主导地位的是DSE真菌，推断DSE可以促进宿主利用有机养分。DSE真菌可以分泌出多种胞外水解酶，包括纤维素酶、漆酶、淀粉酶、脂酶、果胶酶、木聚糖酶、蛋白水解酶、酪氨酸酶和多酚氧化酶。多种水解酶的存在保证其对各种形态营养元素的利用[7]。在对番茄接种DSE后，生物量提高了10%～20%，同时产量有所提高[11]。最近研究表明，DSE不但可以促进植物的生长，而且通过与宿主植物互作，对药用植物雪莲（Saussurea involucrata）的有效成分——芦丁碱含量也有提高作用[12]。 2深色有隔内生真菌提高宿主植物的抗逆性
植物形成菌根后可提高宿主的抗逆性，而DSE在相对极端环境中的普遍存在及其对此类环境的适应得到了大多数研究结果的支持。同时，由于DSE对逆境环境的耐受性更强，它在重金属污染土壤中的生物修复作用成为近年研究的热点问题。Barrow[13]指出，DSE从植物根部延伸出的黏质菌丝可以帮助植物在干旱环境中维持水分和营养的运输。真菌细胞壁中的黑色素可增强细胞壁的机械强度，赋予细胞抗热、抗辐射的能力，在宿主植物抗逆性增强的改变中起一定的作用[14]。DSE在宿主的逆境耐受中所起的作用依赖于宿主植物的整体适应性和DSE在宿主生长或营养方面提供的有益促进。接种DSE后，宿主的热耐受性提高。Grass seedlings可以耐受50 ℃的高温3 d，而对照很快萎蔫死亡，在65 ℃高温间歇处理10 d条件下，宿主依然可以存活。DSE在宿主植物根部形成的微菌核和菌丝结构在提高宿主耐旱和耐热能力上发挥重要的作用。离体测试表明，DSE对重金属如铅、铬等均有良好的耐受性，如柱孢顶囊壳（Gaeumannomyces cylindrosporus）在铅胁迫条件下菌丝卷曲，黑色素下降，SOD和CAT活性增强，同时对铅有较强的吸附能力[15]；嗜鱼外瓶霉（Exophiala pisciphila）在铬胁迫条件下菌丝生长速度、抗氧化清除能力和抗氧化酶均与铬离子浓度变化显著相关[16]。进一步通过RNAseq测序技术，发现在铬胁迫条件下，DSE应激表达功能基因包括金属离子结合和转运蛋白、有机酸代谢和转运、抗氧化清除蛋白等。上述功能蛋白的上调表达保证了DSE正常生理活动的进行[17]。在与宿主植物的互作过程中，DSE同样表现出提高宿主植物抗重金属离子胁迫的作用。在不同浓度 Pb 胁迫下接种柱孢顶囊壳（G.cylindrosporus）于玉米，苗高、地茎、生物量和根系活力都明显高于对照，高浓度 Pb 胁迫效果更明显，同时接种柱孢顶囊壳后玉米对Pb的吸收量明显增加，接种柱孢顶囊壳使得更多的Pb积累在植物根部，缓解Pb 对植物的毒害作用[18]。接种DSE的玉米在铬离子胁迫试验中与对照相比也表现出较强的抗逆性[19]。
3深色有隔内生真菌提高植物的抗病性及诱导抗性机制
DSE真菌可以在宿主根系定殖，并且有效抑制土传病害的发生。目前相关研究文献不多，其中Narisawa及其团队在利用DSE真菌控制白菜根部病害取得成功，并且对菌剂的使用技术进行相关的研究。Narisawa等[20-21]利用诱饵植物包括茄子、甜瓜、大麦和大白菜等在富集土壤中栽培，从根中分离到300多株DSE，筛选出2株生防菌Phialocephala fortinii C.J.K.Wang & H.E.Wilcox 和Heteroconium chaetospira（Grove） M.B.Ellis。研究表明，2株菌在实验室和田间均能有效地防治由Plasmodiophora brassicae Woronin 引起的大白菜根肿病和轮枝孢属真菌（Verticillium spp.）引起的大白菜轮枝孢黄萎病。通过显微结构观察，发现DSE定殖后，根部表皮和皮层的细胞壁变厚，排列更加紧密。这也限制了病原菌的侵入。定殖于根系的Heteroconium chaetospira （Grove） M.B.Ellis 还能诱使大白菜系统性抵抗，并且减少细菌性叶斑病和链格孢属真菌（Alternaria spp.）引起的叶斑病的发生[22]，H.chaetospira（Grove） M.B.Ellis 并没有定殖到根部以外的其他组织、器官，而是通过茉莉酸（JA）代谢和乙烯（ET）代谢完成其对宿主植物的抗性诱导。通过H.chaetospira与白菜根部互作共聚焦激光扫描显微观察，H.Chaetospira定殖到根部皮层组织，在病原菌诱导后内生菌诱导宿主植物茉莉酸代谢等抗性代谢基因、内源激素合成基因等上调表达，进一步证明其具有诱导植物抗病的作用[23]。Diana等[11]将番茄接种DSE真菌Leptodontidium orchidicola，发现可以减少轮枝菌引起的番茄枯萎病的发生，但是效果不明显。对PAC的生防价值也进行相关探讨。Phialocephala subalpina的存在可以降低腐霉菌对云杉苗木的危害，同时增加云杉苗木的生物量[24]。部分PAC菌株可代谢出抑制病原菌生长的产物。在Phialocephala europaea的代谢产物中分离得到的sclerin，sclerolide，sclerotinin A以及sclerotinin B，可以显著抑制病原菌生长[25]。利用生态位的竞争作用，低毒性的PAC菌株在控制高毒性、土壤病原菌方面也通过接种试验进行验证[26]。DSE的抗病机理还不十分清楚。目前认为DSE提高植物抗病能力的机理主要有3个方面：①竞争作用，占领生态位，减少病原菌等侵入的可能；②代谢抑菌物质，对病原菌形成抗生作用；③诱导植物产生系统抗性，但是目前DSE在病害防治中的研究较少，其中对其提高植物抗病能力的分子机理研究还处于起步阶段。转录组测序、RNAi等技术的日益成熟为深入探讨DSE提高植物抗逆性的生理和分子機制提供良好的技术条件。
参考文献
[1]
PIERCEY M M，GRAHAM S W，CURRAH R S.Patterns of genetic variation in Phialocephala fortinii across a broad latitudinal transect in Canada [J].Mycol Res，2004，108：955-964.
[2] JUMPPONEN A.Dark septate endophytesare they mycorrhizal？ [J].Mycorrhiza，2001，11：207-211. [3] JUMPPONEN A，TRAPPE J M.Dark septate endophytes：A review of facultative biotrophic rootcolonizing fungi [J].New Phytol，1998，140：295-310.
[4] 劉茂军，张兴涛，赵之伟.深色有隔内生真菌（DSE）研究进展[J].菌物学报，2009，28（6）：888-894.
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[6] ZHANG C，YIN L，DAI S.Diversity of rootassociated fungal endophytes in Rhododendron fortunei in subtropical forests of China[J].Mycorrhiza，2009，19：417-423.
[7] MANDYAM K，JUMPPONEN A.Seeking the elusive function of the rootcolonising dark septate endophytic fungi [J].Studies in mycology，2005，53：173-189.
[8] JUMPPONEN A，MATTSON K G，TRAPPE J M.Mycorrhizal functioning of Phialocephala fortinii with Pinus contorta on glacier forefront soil：Interactions with soil nitrogen and organic matter [J].Mycorrhiza，1998，7：261-265.
[9] NEWSHAM K K.Phialophora graminicola，a dark septate fungus，is a beneficial associate of the grass Vulpia ciliata ssp.Ambigua [J].New phytologist，1999，144：517-524.
[10] UPSON R，READ D J，NEWSHAM K K.Nitrogen form influences the response of Deschampsia antarctica to dark septate root endophytes [J].Mycorrhiza，2009，20：1-11.
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[17] ZHAO D，LI T，SHEN M，et al.Diverse strategies conferring extreme cadmium （Cd） tolerance in the dark septate endophyte （DSE），Exophiala pisciphila： Evidence from RNAseq data[J].Microbiol Res，2015，170：27-35. [18] 班宜輝.铅锌矿区深色有隔内生真菌提高植物耐Pb机制研究[D].杨凌：西北农林科技大学，2013.
[19] 张杰.云南两个重金属矿区（暮乃、个旧）深色有隔内生真菌的研究[D].昆明：云南大学，2010.
[20] NARISAWA K，HAMBLETON S，CURRAH R S.Heteroconium chaetospira， a dark septate root endophyte allied to the Herpotrichiellaceae （Chaetothyriales） obtained from some forest soil samples in Canada using bait plants[J].Mycoscience，2007，48（5）：274-281.
[21] NARISAWA K，USUKI F，HASHIBA T.Control of verticillium yellows in Chinese cabbage by the dark septate endophytic fungus LtVB3[J].Phytopathology，2004，94（5）：412-418.
[22] SOICHIRO M， MIKIKO A， TOSHIKO A et al.Induced systemic resistance of Chinese cabbage to bacterial leaf spot and Alternaria leaf spot by the root endophytic fungus，Heteroconium chaetospira[J].J Gen Plant Pathol，2003，69：71-75.
[23] LAHLALI R，MCGREGOR L，SONG T，et al.Heteroconium chaetospira induces resistance to clubroot via upregulation of host genes involved in jasmonic acid，ethylene，and auxin biosynthesis[J].PLoS ONE，2014，9（4）：94144.
[24] CHRISTOPH T，SIEBER T H.Do colonization by dark septate endophytes and elevated temperature affect pathogenicity of oomycetes？[J].FEMS microbiology ecology，2012，82 （1）：157-168.
[25] TELLENBACH C.Inhibition of Phytophthora species by secondary metabolites produced by the dark septate endophyte Phialocephala europaea[J].Fungal ecology，2013，6：12-18.
[26] IVO H，VANESSA R，SIEBER T N.Control of pathogenic PAC strains by nonpathogenic PAC strains in planta does not correlate with higher competitiveness of nonpathogenic PAC strains ex planta[J].Mycol Progress，2014，13：1241-1247.
关键词深色有隔内生真菌；抗逆性；抗病性
中图分类号S432.4+4文献标识码
A文章编号0517-6611（2015）31-010-02
Research Advances in Improving Host Plant Resistance by Dark Septate Endophytes
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（1. Forestry Protection Institute of Heilongjiang Forestry Academy， Harbin， Heilongjiang 150040； 2. College of Forestry， Shenyang Agriculture University， Shenyang， Liaoning 110000；. 4. College of Forestry， Northeast Forestry University， Harbin， Heilongjiang 150040）
Abstract Dark septate endophyte（DSE） fungus are main rhizosphere beneficial microorganisms groups of plant， and play an important role in growth promote and stress resistance to host. This paper discusses the research advances in DSE improving the plant to adversity stress such as drought and heavy metal pollution resistance， induced host systemic resistance etc.， so as to provide a theoretical foundation and an important basis of interaction mechanisms of rhizosphere beneficial microorganisms and host.
Key words Dark septate endophyte（DSE）； Stress resistance； Disease resistance
深色有隔内生真菌（Dark septate endophytes，DSE）是植物内生真菌的主要类群。其主要特征是菌丝颜色较深，具有明显隔膜，定殖于健康植物根的表皮、皮层甚至维管束组织的细胞内或细胞间隙，形成共生体，而不引起植物病变[1-2]。1998年Jumpponen等[3]正式提出DSE的概念，将具有该类特征的根部内生真菌定义为DSE。DSE分布范围包含不同的生境：从沿海滩涂到内陆高原山地，从热带、温带到冻原地区及南北极地区[4]。在针叶树中，主要的深色有隔内生真菌种类是子囊菌（Ascomycetes）中的 Phialocephala fortinii s.l.Acephala applanata species complex （PAC）类群集合[5]。PAC分布在北半球从极地到热带地区，在针叶树的根系中占据主导地位[6]。DSE可以与ECM和AM在植物根系同时存在。在高山、极地、低pH土壤等逆境和极端环境中，DSE可以取代菌根真菌[7]。DSE在不同生境植物中的定殖。表明它们很少或没有宿主特异性。据Jumpponen和Trappe[8]的統计，DSE宿主范围涵盖114科320 属的近600 种植物，在菌根植物和莎草科、十字花科、藜科等传统非菌根植物的根中均发现DSE定殖。至今为止，越来越多的研究表明大多数植物都能被DSE定殖。DSE定殖的寄主非特异性也为其潜在的广泛应用价值提供良好的基础。
1促进宿主对矿物质和有机质养分的吸收
Jumpponen等[8]使用Phialocephala fortinii接种黑松（Pinus contorta），发现当有N养分补充时，可再提高宿主生物量50%。同样，Vulpia ciliate接种DSE真菌Harpophora radicicola后，促进其分蘖，并且增加根系长度、生物量以及植物中N、P的含量[9]。Rebecca等[10]设计了无机氮（Casein hydrolysate）和有机氮（Ammonium sulphate）2种条件，对Deschampsia antarctica进行DSE接种，发现与对照相比，在无机氮条件下植物生长没有明显差异，在有机氮条件下DSE可以明显提高宿主的生物量和茎叶中N和P的含量，证明DSE促进宿主吸收利用有机养分。在低温环境中，N素通常以有机形态存在，在极地南奥克尼群岛上Deschampsia antarctica根际的N素营养含量比例是无机氮盐的5～7倍，而其根部菌根菌很少，占主导地位的是DSE真菌，推断DSE可以促进宿主利用有机养分。DSE真菌可以分泌出多种胞外水解酶，包括纤维素酶、漆酶、淀粉酶、脂酶、果胶酶、木聚糖酶、蛋白水解酶、酪氨酸酶和多酚氧化酶。多种水解酶的存在保证其对各种形态营养元素的利用[7]。在对番茄接种DSE后，生物量提高了10%～20%，同时产量有所提高[11]。最近研究表明，DSE不但可以促进植物的生长，而且通过与宿主植物互作，对药用植物雪莲（Saussurea involucrata）的有效成分——芦丁碱含量也有提高作用[12]。 2深色有隔内生真菌提高宿主植物的抗逆性
植物形成菌根后可提高宿主的抗逆性，而DSE在相对极端环境中的普遍存在及其对此类环境的适应得到了大多数研究结果的支持。同时，由于DSE对逆境环境的耐受性更强，它在重金属污染土壤中的生物修复作用成为近年研究的热点问题。Barrow[13]指出，DSE从植物根部延伸出的黏质菌丝可以帮助植物在干旱环境中维持水分和营养的运输。真菌细胞壁中的黑色素可增强细胞壁的机械强度，赋予细胞抗热、抗辐射的能力，在宿主植物抗逆性增强的改变中起一定的作用[14]。DSE在宿主的逆境耐受中所起的作用依赖于宿主植物的整体适应性和DSE在宿主生长或营养方面提供的有益促进。接种DSE后，宿主的热耐受性提高。Grass seedlings可以耐受50 ℃的高温3 d，而对照很快萎蔫死亡，在65 ℃高温间歇处理10 d条件下，宿主依然可以存活。DSE在宿主植物根部形成的微菌核和菌丝结构在提高宿主耐旱和耐热能力上发挥重要的作用。离体测试表明，DSE对重金属如铅、铬等均有良好的耐受性，如柱孢顶囊壳（Gaeumannomyces cylindrosporus）在铅胁迫条件下菌丝卷曲，黑色素下降，SOD和CAT活性增强，同时对铅有较强的吸附能力[15]；嗜鱼外瓶霉（Exophiala pisciphila）在铬胁迫条件下菌丝生长速度、抗氧化清除能力和抗氧化酶均与铬离子浓度变化显著相关[16]。进一步通过RNAseq测序技术，发现在铬胁迫条件下，DSE应激表达功能基因包括金属离子结合和转运蛋白、有机酸代谢和转运、抗氧化清除蛋白等。上述功能蛋白的上调表达保证了DSE正常生理活动的进行[17]。在与宿主植物的互作过程中，DSE同样表现出提高宿主植物抗重金属离子胁迫的作用。在不同浓度 Pb 胁迫下接种柱孢顶囊壳（G.cylindrosporus）于玉米，苗高、地茎、生物量和根系活力都明显高于对照，高浓度 Pb 胁迫效果更明显，同时接种柱孢顶囊壳后玉米对Pb的吸收量明显增加，接种柱孢顶囊壳使得更多的Pb积累在植物根部，缓解Pb 对植物的毒害作用[18]。接种DSE的玉米在铬离子胁迫试验中与对照相比也表现出较强的抗逆性[19]。
3深色有隔内生真菌提高植物的抗病性及诱导抗性机制
DSE真菌可以在宿主根系定殖，并且有效抑制土传病害的发生。目前相关研究文献不多，其中Narisawa及其团队在利用DSE真菌控制白菜根部病害取得成功，并且对菌剂的使用技术进行相关的研究。Narisawa等[20-21]利用诱饵植物包括茄子、甜瓜、大麦和大白菜等在富集土壤中栽培，从根中分离到300多株DSE，筛选出2株生防菌Phialocephala fortinii C.J.K.Wang & H.E.Wilcox 和Heteroconium chaetospira（Grove） M.B.Ellis。研究表明，2株菌在实验室和田间均能有效地防治由Plasmodiophora brassicae Woronin 引起的大白菜根肿病和轮枝孢属真菌（Verticillium spp.）引起的大白菜轮枝孢黄萎病。通过显微结构观察，发现DSE定殖后，根部表皮和皮层的细胞壁变厚，排列更加紧密。这也限制了病原菌的侵入。定殖于根系的Heteroconium chaetospira （Grove） M.B.Ellis 还能诱使大白菜系统性抵抗，并且减少细菌性叶斑病和链格孢属真菌（Alternaria spp.）引起的叶斑病的发生[22]，H.chaetospira（Grove） M.B.Ellis 并没有定殖到根部以外的其他组织、器官，而是通过茉莉酸（JA）代谢和乙烯（ET）代谢完成其对宿主植物的抗性诱导。通过H.chaetospira与白菜根部互作共聚焦激光扫描显微观察，H.Chaetospira定殖到根部皮层组织，在病原菌诱导后内生菌诱导宿主植物茉莉酸代谢等抗性代谢基因、内源激素合成基因等上调表达，进一步证明其具有诱导植物抗病的作用[23]。Diana等[11]将番茄接种DSE真菌Leptodontidium orchidicola，发现可以减少轮枝菌引起的番茄枯萎病的发生，但是效果不明显。对PAC的生防价值也进行相关探讨。Phialocephala subalpina的存在可以降低腐霉菌对云杉苗木的危害，同时增加云杉苗木的生物量[24]。部分PAC菌株可代谢出抑制病原菌生长的产物。在Phialocephala europaea的代谢产物中分离得到的sclerin，sclerolide，sclerotinin A以及sclerotinin B，可以显著抑制病原菌生长[25]。利用生态位的竞争作用，低毒性的PAC菌株在控制高毒性、土壤病原菌方面也通过接种试验进行验证[26]。DSE的抗病机理还不十分清楚。目前认为DSE提高植物抗病能力的机理主要有3个方面：①竞争作用，占领生态位，减少病原菌等侵入的可能；②代谢抑菌物质，对病原菌形成抗生作用；③诱导植物产生系统抗性，但是目前DSE在病害防治中的研究较少，其中对其提高植物抗病能力的分子机理研究还处于起步阶段。转录组测序、RNAi等技术的日益成熟为深入探讨DSE提高植物抗逆性的生理和分子機制提供良好的技术条件。
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