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摘 要：家禽行业生产力的增长一直伴随着多方面的影响，包括众多的病原体和细菌耐药性的出现。这些影响的部分原因是由于养殖周期中管理实践时滥用化学药剂。本文对使用益生菌预防家禽细菌疾病进行了总结，同时证明益生菌在家禽生长性能和免疫反应方面的潜在作用，到目前为止，加工好的禽肉安全性和卫生性是评估对消费者保护关键的方面。
关键字：益生菌；细菌；疾病控制；肉品质；家禽
中图分类号：S816 文献标识码：C 文章编号：1001-0769（2014）02-0062-04
1 引言
在许多国家家禽行业已成为一个重要的经济活动。在大规模饲养环境中，家禽养殖面临巨大的压力，疾病和环境条件的恶化等问题经常发生，造成严重的经济损失。在近几十年里疾病的预防和控制已经导致兽医药品的大量使用。但是，由于很多病原菌对这些抗菌药物逐渐产生了耐药性，继续使用这些抗菌药物作为动物疾病的预防措施受到了广泛质疑。因此，抗生素是否能继续用来刺激家禽生长和其作为药物治疗会带来的副作用受到越来越多的担心，消费者和家禽生产商都正在寻找替代品。益生菌被认为是可以填补这一空白，并已经有一些农场主优先使用它们。
添加有益细菌到饲料中使其在家禽的消化道中发挥作用已经不是一个新概念，然而，一个全面的理解，关于在何地、何时以及如何使用它们，我们仍然不清晰。有关益生菌发展的一个引人注目关键事件是发现通过来源于健康成年鸡肠道内溶的一份悬浮液，可以使新孵化的鸡免受肠炎沙门氏菌的侵犯。这个概念被称为竞争排斥。
生物技术在家禽营养方面的影响具有重要意义。生物技术在家禽饲料行业起着至关重要的作用。营养学家们不断地为产生更好、更经济的饲料做出努力。好的饲料不仅可以达到预定的效果，还能提高性价比，高的性价比是很重要的。改变饲喂习惯以及缺乏正确的喂养方式都能影响到肠道内的细菌平衡，从而导致消化不适。在维持一个健康的肠道时，均衡供给足够的能量和营养素也非常重要。最近对于合理利用营养成分和使用益生菌来促进家禽的生长的方面，得到了来自营养学家和兽医专家大量的关注。
在肉鸡营养上，益生菌的物种属于乳杆菌、链球菌、芽孢杆菌、双歧杆菌、肠球菌、曲霉属真菌、念珠菌和酵母属，它们对肉鸡的性能有有益的影响，可以调节肉鸡肠道菌群和抑制病原菌，改变肠道组织学，调节免疫，某些生化凝血参数，提高加工好的肉鸡肉的感官特征，促进仔鸡肉的肉质性状。
本综述的目的是描述挑选益生菌的标准以及作用原理和机制，并且总结它们在家禽行业的应用。
2 什么是益生菌
多年来益生菌这个词被用在很多不同的地方。它最初是用来描述一种原生生物刺激另一种原生生物产生的物质，但它后来被用来描述动物饲料添加剂，对宿主动物有有益影响，通过影响肠道菌群的方式来实现。克劳福德定义益生菌为“通过特定的活性微生物培养（主要是乳酸菌），移植在动物中以确保有效的建立肠道有益菌和致病菌群体”。富勒后来给益生菌一个独特的定义为“活性微生物饲料添加剂，通过改善肠道微生物平衡的方式对宿主动物产生有益影响”。美国国家食品原料协会提出，益生菌（直接饲养微生物）作为一个活的天然微生物的来源，包括细菌、真菌和酵母。根据目前由联合国粮食及农业组织（粮农组织）/世界卫生组织采用的定义，益生菌是“活的微生物，具有一定数量的活性，对宿主健康有益”。更准确地说，益生菌是活的微生物，在自然界中是非病原的且无毒的，当被动物消化管摄入时，有利于宿主的健康。
大部分研究人员都认为，在正常健康的家禽机体中，肠道中的有益菌和有害菌存在一个动态平衡。当处于平衡时，禽就能发挥最大生长效率，但如果遇到应激，通常会出现有益的菌群特别是乳酸杆菌出现数量的减少，也可能发生非有益菌的过度生长。这就很可能会导致家禽腹泻或者轻微腹泻，还有可能降低家禽的生长性能和饲料效率，等等。肠道菌群的自身平衡是非常稳定的，但它会受到一些饲料和环境因素的影响。其中最重要的三个因素是环境过度卫生、抗生素用药和应激。在野外，小鸡会从母鸡的粪便得到完整的肠道菌群来防止传染病（图1）。然而，商业化饲养小鸡在清洁的孵化器中孵出，并且通常在鸡肠道中不包含生物体。蛋壳上污染的微生物可能对小鸡肠道中的微生物区系特征产生影响。此外，还有盐酸胃液分泌物，起初18 d的孵卵期，对微生物区系的选择有着深刻影响。因此，在小鸡孵出时立即使用益生菌添加剂比其他动物物种更重要更有用。对于幼小的动物而言，商品孵化的小鸡是一个极端的例子，由于无法接触母鸡和其他动物，因此，为了使其恢复肠道微生物区系的保护，往往需要补充微生物制剂。
当前使用的益生菌制剂种类有很多。主要是保加利亚乳杆菌、嗜酸乳杆菌、干酪乳杆菌、瑞士乳杆菌、乳酸杆菌、植物乳杆菌、嗜热链球菌、屎肠球菌、粪肠球菌、双歧杆菌和大肠杆菌。只有两个例外，这些都是肠道菌株。这两个例外，保加利亚乳杆菌和嗜热链球菌，是酸奶首发生物。其他一些益生菌是微观真菌，如酿酒酵母属的一些酵母菌。
3 作用机制
通过增强自身的定植能力或者直接抑制病原体这两种方式中的任一种或两种，益生菌能减少疾病的发生率和疾病持续时间。益生菌菌株被证明能够通过几种不同的机制抑制体内外病原菌。益生菌在家禽中的作用机制包括：（1） 通过竞争性排斥维持正常肠道微生物群；（2）通过增强消化酶活性、降低细菌酶活性和减少氨产生三方面来改变新陈代谢过程；（3）提高饲料采食量和消化率；（4）刺激家禽免疫系统。
益生菌的竞争性排斥是在禽领域控制人畜共患流行病的一种方式。传统的来说，即将放进孵化室的小鸡或其他幼崽，它们自然肠道微生物中已经存在竞争性排斥。当努尔米和软塔拉两人试图控制在芬兰羊群中爆发的沙门氏菌感染病情时，他们首次应用到这个概念。在他们的研究中，他们认为即使非常低剂量的沙门氏菌（1～10细胞）进入机体，都足以引发鸡群的沙门氏菌病。此外，他们认为孵化1周后的小鸡是最容易受到沙门氏菌的感染，而且使用乳酸菌菌株没有产生保护作用，这就迫使他们评估一个从成鸡肠道取得未经处理的抗沙门氏菌的细菌是否有作用。在直接混合培养后，得到了来源于成鸡的直接饲喂方式的抗沙门氏菌。这个概念过程后来用努尔米名称命名，也叫竞争性排斥。竞争性排斥的成鸡菌群接种疫苗成功演示了肠道菌群对肠道功能和抗病能力的影响。虽然竞争性排斥符合益生菌的定义，但是竞争性排除的方式是快速改变小鸡肠道菌群而不是外源添加一个或几个细菌物种建立微生物菌群。由于雏鸡对外源病原菌的易感性，日龄雏鸡接种疫苗，形成竞争性排斥进而发挥有效特定肠道菌群。这种方式也具有重要的商业化特性。通过使用这种模式，大量的益生菌被证明可以降低沙门氏菌和弯曲杆菌产生和定植。肠道内益生菌的竞争性排斥是一种对抗沙门氏菌和其他肠道致病菌，来保护刚孵出的小鸡、火鸡雏鸡、鹌鹑和野鸡和其他鸟类非常有效的方式。根据能量代谢，益生菌可以在胃肠道产生较多乳酸细菌。这些微生物被认为具有在肠道里产生酶和其他有益的代谢物、改善肠道环境的作用。补充单个嗜酸乳杆菌或乳酸菌混合物的鸡在40 d喂养后，淀粉酶的水平明显增加（P<0.05）。这个结果是类似于柯林顿等人的研究，他们的报告说明益生菌（多株乳杆菌和链球菌的混合物）喂养后，仔猪小肠中糖酶活性显著增加。定植在肠道的乳酸杆菌可能分泌某种酶，从而增加肠道淀粉酶活性。这很好的证实了，益生菌菌群具有可以改变胃肠道pH值，有利于增加肠道酶活性和营养成分的消化率的能力。观察米曲霉在蛋鸡上的应用，发现其可能影响营养元素的代谢。他们推测，米曲霉活跃的淀粉分解和蛋白水解酶能力，可能促进营养成分的消化。相似的报道，酵母释放某种酶可以促进干物质消化率的增加。此外，益生菌可能通过减少肠道氨产生来改善鸟类健康状况。 益生菌是一个通用概念，它的产品包含酵母细胞、细菌培养，或两者兼而有之，益生菌通过刺激其他微生物，能够改善胃肠道环境、提高饲料效率，更有利于宿主健康。益生菌机制是通过提高饲料转化效率，包括改变肠道菌群，增强非病原性的兼性厌氧、革兰氏阳性细菌形成乳酸和过氧化氢，抑制肠道病原体的增长，和增强利用和消化的营养物质来发挥作用。因此，使用益生菌的主要结果包括改善增长，降低死亡率，提高饲料转化效率。这些结果与Tortuero和费尔南德斯以前的实验相一致，即日粮中添加益生菌能够提高饲料转化率。
通过添加益生菌，调整肠道微生物进而来影响免疫反应。更确切的益生菌免疫调节作用机制是不清晰的。然而，它已被证明，益生菌可以刺激不同的免疫系统子集细胞，从而产生细胞因子，进而依次在诱导、调节免疫反应方面发挥作用。鼠李糖乳杆菌能够刺激人体外周单核细胞生产白细胞介素4（IL-4）、IL-6、IL-10，肿瘤坏死因子-α、γ干扰素。其他的研究已经提供确定的研究报告乳酸杆菌可以诱导Th2细胞因子，例如IL-4和IL-10。Th2细胞因子是B细胞和同型免疫球蛋白抗体转换成抗体产生所需物质。粘膜IgA的生产依赖于其他细胞因子，如转化生长因子β。重要的是，不同的菌种和乳酸杆菌能诱导不同程度的转化生长因子β。益生菌，特别是乳酸杆菌，可以调节鸡系统的抗体应答抗原。
4 在家禽行业中益生菌的选择标准
功能性益生菌有很多的选择标准。作为功能性益生菌必须符合下列条件：正常的肠道菌种、能够附在肠道上壁，以克服潜在的障碍（如胃的低pH，肠道内的胆汁酸）和具有肠道微生物竞争优势。作为暂定的选择禽类行业益生菌的生物防治剂标准，如图2所示。益生菌菌株的预选已经开展了许多体外实验。最有前途的竞争力菌株选择评价标准是监测它们在鸡体内的持久性。此外，益生菌潜在的能力是必须在宿主机体发挥其有益效果（如加强营养，增强免疫反应）。最后，益生菌必须能在正常的储存条件和技术加工生产过程中有活性（如冻干）。
5 评价益生菌对生长性能的影响
对家禽生长性能影响的研究表明，益生菌起到积极的作用，这显然是明显的结果，从卡比尔等人关于鸟类试验组和对照组的比较中可以得出，在控制各级的第二、四、五、六周的期间，无论是在接种疫苗和未接种的鸟类，试验组的体重增重显著（P<0.01）高于对照组。这个结果得到了许多研究益生菌饲喂鸟提高体重增加的调查人员的同意。另一方面，兰等人（P<0.01）发现饲喂两种益生菌的肉鸡体重显著增加。黄等人论证使用一定浓度的，通过高压均质机破碎的灭活益生菌，对肉鸡的生产性能有积极影响。此外，托雷斯-罗德里格斯等人报告，饲喂益生菌（FM-B11）增加火鸡平均日增益和提高火鸡产量，进而提高市场占有率。然而，Karaoglu和Durdag评估用酿酒酵母作为膳食益生菌对生产性能的影响，没有发现整体体重增加差异。
卡比尔等人报道，在接种疫苗和未接种的鸟类中，小鸡喂养益生菌的第二，第四和第六周日龄，存在显著（P<0.01）的高屠宰率。尽管马哈詹等人在他们的研究记录中，内脏的平均值，活体重量、胴体重量和屠宰率比例均显著（P<0.05）高于益生菌（Lacto-Sacc）饲养肉鸡。另一方面，马哈等调查研究饲喂益生菌对形态学参数和胫骨的屈服应力的影响，他们发现（鸟的）胫跗骨重量、长度和重量/长度指数，顽健性指数、骨干直径、模量弹性、屈服应力参数，和钙含量百分比不受饲喂益生菌的影响，而内侧和外侧壁上胫骨的厚度，（鸟的）胫跗骨指数，灰分百分比和磷含量百分比有显著改善。
6 评估益生菌对肠道菌群和肠道形态的影响
卡比尔等人尝试通过确定第二，第四和第六周日龄试验组和对照组盲肠样本的总活菌计数（TVC）和总乳酸菌计数（TLC），评估益生菌对清除细菌感染和调节肠道菌群的能力。他们的结果显示竞争性拮抗。他们的研究结果也证明，益生菌通过占据肠壁空间，抑制一些无益病原体。他们也证明了饲喂益生菌的肉鸡已经有一种趋势，明显的肠道组织学变化，例如增加细胞有丝分裂活跃的推动力和细胞核的大小。组织学变化的这一结果也得到了萨满和山的支持，他们指出饲喂纳豆芽孢杆菌28 d，宿主表现出明显生长性能和肠道组织学变化趋势，如突出的绒毛高度、延长细胞区域绒毛和一致的细胞有丝分裂。另一方面，Chichlowski等人比较了直接饲喂微生物（DFM）和饲喂盐霉素对肠道组织微体系结构的影响，他们发现DFM饲喂组粘液厚度变少、嵌入式细菌粘液毯似乎也低于其他组肠段。沃特金斯和Kratzer报道，喂养小鸡一剂量的乳酸杆菌后，盲肠大肠菌群低于对照组。弗朗西斯等人也报道说，饲喂添加75 mg/kg的乳酸菌产品能显著降低火鸡盲肠和小肠的大肠杆菌数。富勒发现特定机体的乳酸菌菌株能够降低悉生小鸡小肠的大肠杆菌数。Kizerwetter-Swida和Binek证明饲喂乳酸菌组，降低了肠炎沙门氏菌、梭状芽孢杆菌的数量。沃特金斯等人同样观察到饲喂嗜酸乳杆菌的悉生小鸡胃肠道的竞争性排斥，抑制致病性大肠杆菌的发生。最近压蔓等人；Mountzouris等人；希金斯等人证明，益生菌的菌种属于乳杆菌属、链球菌属、芽孢杆菌属、双歧杆菌属、肠球菌属、曲霉菌属、念珠菌属、酵母属，均有潜在调节肠道菌群和抑制病原体的作用。
7 评价益生菌对免疫反应的影响
卡比尔等人评价益生菌变化对肉鸡免疫反应的影响，他们报道，和对照组相比，试验组有明显的抗体产生（P<0.01）。他们也证明了饲喂益生菌和常规饲料对肉鸡抗体的响应区别，体现在脾脏和法氏囊的重量差异。同样，Khaksefidi和Ghoorchi报道，在7 d和14 d日龄注射SRBC时，抗体效价在50 mg/kg的益生菌试验组明显高于5 d和10 d接种（PI）后的对照组。此外，Haghighi等人证明了益生菌提高了鸡体内血清和肠道天然抗体的数目。另一方面，Dalloul等人调查了饲喂乳酸杆菌为主的益生菌对肉鸡的免疫应答试验，当它受到艾美球虫感染时，尽管有相当多的艾美球虫，他们证实益生菌可以通过免疫调制继续提供一些保护措施。他们还建议益生菌在刺激免疫反应早期，对抗艾美球虫有积极的影响，其特征是早期IFN-γ和IL-2的分泌，从而提高对球虫病局部免疫防御能力。Brisbin等人调查嗜酸乳杆菌的结构成分影响鸡盲肠的扁桃体时间、空间免疫系统表达和脾脏单核细胞响应时间，他们发现对于益生菌刺激，盲肠扁桃体细胞的反应比脾细胞更迅速，最强有力的刺激是对盲肠的扁桃体细胞DNA以及细菌细胞壁脾细胞。他们还发现，无论是脾细胞还是盲肠扁桃体细胞，饲喂嗜酸乳杆菌的DNA后，STAT2和STAT4基因被高度诱导以及STAT2，STAT4，IL-18，MyD88，IFN-α、IFN-γ基因刺激盲肠的扁桃体细胞。同时，一些调查人员证实了益生菌对免疫调节的潜在影响。另一方面，Midilli等人表明饲喂益生菌对IgG系统具有无效性。
8 评价益生菌对肉质的影响
卡比尔等人评估益生菌对感官特性和鸡肉品质的影响，报道说肉鸡日粮中添加益生菌可以改善在预冻和冷冻存储中的肉品质。马哈詹等人表示，高剂量饲喂组制得的肉丸子感官属性外观、内部结构、多汁性和整体感觉均显著（P<0.001）高于低剂量饲喂益生菌（Lacto-Sacc）组。同时，马哈詹等人报道，和饲喂益生菌（Lacto-Sacc）组相比，对照组鸟类显示较低的总活菌数。另一方面，Loddi等人报道既无益生菌也无抗生素添加的胸肌和腿肉感官特征（香气的强度、香气的味道、风味、多汁性、可接受性、特征颜色和整体方面）。另一方面，张等人进行了一项实验，调查酿酒酵母（SC）细胞对240日龄雄性肉鸡肉品质的影响，他们报告说明可以通过整个酵母（WY）或酿酒酵母提取物（YE）来改善肉品质，使其娇嫩。
9 结论
随着早期对微生物的猜想，近年来人们对益生菌的概念，不再有更多的困惑。现在它相对于抗生素和化学药剂可用于促进家禽生长的作用，已经成为生物技术应用研究的一个重要方面。在过去的几年，人们认为所有细菌都是有害的，忘记了这些生物体在食品制备和保存上的使用，从而使益生菌的概念有点难以理解。科学家现在正在努力用它们与家禽建立微妙的共生关系，尤其在消化道系统，这个系统对人和家禽都是非常重要的。因为益生菌不会导致微生物的抗药性的产生和蔓延，他们具有巨大的潜力替代抗生素。目前的审查表明，益生菌可成功用于家禽饲料营养中来促进生长，调节肠道微生物和抑制致病菌，免疫调节和改善家禽的肉质。□□
原题名：The Role of Probiotics in the Poultry Industry
原作者：S. M. Lutful Kabir
关键字：益生菌；细菌；疾病控制；肉品质；家禽
中图分类号：S816 文献标识码：C 文章编号：1001-0769（2014）02-0062-04
1 引言
在许多国家家禽行业已成为一个重要的经济活动。在大规模饲养环境中，家禽养殖面临巨大的压力，疾病和环境条件的恶化等问题经常发生，造成严重的经济损失。在近几十年里疾病的预防和控制已经导致兽医药品的大量使用。但是，由于很多病原菌对这些抗菌药物逐渐产生了耐药性，继续使用这些抗菌药物作为动物疾病的预防措施受到了广泛质疑。因此，抗生素是否能继续用来刺激家禽生长和其作为药物治疗会带来的副作用受到越来越多的担心，消费者和家禽生产商都正在寻找替代品。益生菌被认为是可以填补这一空白，并已经有一些农场主优先使用它们。
添加有益细菌到饲料中使其在家禽的消化道中发挥作用已经不是一个新概念，然而，一个全面的理解，关于在何地、何时以及如何使用它们，我们仍然不清晰。有关益生菌发展的一个引人注目关键事件是发现通过来源于健康成年鸡肠道内溶的一份悬浮液，可以使新孵化的鸡免受肠炎沙门氏菌的侵犯。这个概念被称为竞争排斥。
生物技术在家禽营养方面的影响具有重要意义。生物技术在家禽饲料行业起着至关重要的作用。营养学家们不断地为产生更好、更经济的饲料做出努力。好的饲料不仅可以达到预定的效果，还能提高性价比，高的性价比是很重要的。改变饲喂习惯以及缺乏正确的喂养方式都能影响到肠道内的细菌平衡，从而导致消化不适。在维持一个健康的肠道时，均衡供给足够的能量和营养素也非常重要。最近对于合理利用营养成分和使用益生菌来促进家禽的生长的方面，得到了来自营养学家和兽医专家大量的关注。
在肉鸡营养上，益生菌的物种属于乳杆菌、链球菌、芽孢杆菌、双歧杆菌、肠球菌、曲霉属真菌、念珠菌和酵母属，它们对肉鸡的性能有有益的影响，可以调节肉鸡肠道菌群和抑制病原菌，改变肠道组织学，调节免疫，某些生化凝血参数，提高加工好的肉鸡肉的感官特征，促进仔鸡肉的肉质性状。
本综述的目的是描述挑选益生菌的标准以及作用原理和机制，并且总结它们在家禽行业的应用。
2 什么是益生菌
多年来益生菌这个词被用在很多不同的地方。它最初是用来描述一种原生生物刺激另一种原生生物产生的物质，但它后来被用来描述动物饲料添加剂，对宿主动物有有益影响，通过影响肠道菌群的方式来实现。克劳福德定义益生菌为“通过特定的活性微生物培养（主要是乳酸菌），移植在动物中以确保有效的建立肠道有益菌和致病菌群体”。富勒后来给益生菌一个独特的定义为“活性微生物饲料添加剂，通过改善肠道微生物平衡的方式对宿主动物产生有益影响”。美国国家食品原料协会提出，益生菌（直接饲养微生物）作为一个活的天然微生物的来源，包括细菌、真菌和酵母。根据目前由联合国粮食及农业组织（粮农组织）/世界卫生组织采用的定义，益生菌是“活的微生物，具有一定数量的活性，对宿主健康有益”。更准确地说，益生菌是活的微生物，在自然界中是非病原的且无毒的，当被动物消化管摄入时，有利于宿主的健康。
大部分研究人员都认为，在正常健康的家禽机体中，肠道中的有益菌和有害菌存在一个动态平衡。当处于平衡时，禽就能发挥最大生长效率，但如果遇到应激，通常会出现有益的菌群特别是乳酸杆菌出现数量的减少，也可能发生非有益菌的过度生长。这就很可能会导致家禽腹泻或者轻微腹泻，还有可能降低家禽的生长性能和饲料效率，等等。肠道菌群的自身平衡是非常稳定的，但它会受到一些饲料和环境因素的影响。其中最重要的三个因素是环境过度卫生、抗生素用药和应激。在野外，小鸡会从母鸡的粪便得到完整的肠道菌群来防止传染病（图1）。然而，商业化饲养小鸡在清洁的孵化器中孵出，并且通常在鸡肠道中不包含生物体。蛋壳上污染的微生物可能对小鸡肠道中的微生物区系特征产生影响。此外，还有盐酸胃液分泌物，起初18 d的孵卵期，对微生物区系的选择有着深刻影响。因此，在小鸡孵出时立即使用益生菌添加剂比其他动物物种更重要更有用。对于幼小的动物而言，商品孵化的小鸡是一个极端的例子，由于无法接触母鸡和其他动物，因此，为了使其恢复肠道微生物区系的保护，往往需要补充微生物制剂。
当前使用的益生菌制剂种类有很多。主要是保加利亚乳杆菌、嗜酸乳杆菌、干酪乳杆菌、瑞士乳杆菌、乳酸杆菌、植物乳杆菌、嗜热链球菌、屎肠球菌、粪肠球菌、双歧杆菌和大肠杆菌。只有两个例外，这些都是肠道菌株。这两个例外，保加利亚乳杆菌和嗜热链球菌，是酸奶首发生物。其他一些益生菌是微观真菌，如酿酒酵母属的一些酵母菌。
3 作用机制
通过增强自身的定植能力或者直接抑制病原体这两种方式中的任一种或两种，益生菌能减少疾病的发生率和疾病持续时间。益生菌菌株被证明能够通过几种不同的机制抑制体内外病原菌。益生菌在家禽中的作用机制包括：（1） 通过竞争性排斥维持正常肠道微生物群；（2）通过增强消化酶活性、降低细菌酶活性和减少氨产生三方面来改变新陈代谢过程；（3）提高饲料采食量和消化率；（4）刺激家禽免疫系统。
益生菌的竞争性排斥是在禽领域控制人畜共患流行病的一种方式。传统的来说，即将放进孵化室的小鸡或其他幼崽，它们自然肠道微生物中已经存在竞争性排斥。当努尔米和软塔拉两人试图控制在芬兰羊群中爆发的沙门氏菌感染病情时，他们首次应用到这个概念。在他们的研究中，他们认为即使非常低剂量的沙门氏菌（1～10细胞）进入机体，都足以引发鸡群的沙门氏菌病。此外，他们认为孵化1周后的小鸡是最容易受到沙门氏菌的感染，而且使用乳酸菌菌株没有产生保护作用，这就迫使他们评估一个从成鸡肠道取得未经处理的抗沙门氏菌的细菌是否有作用。在直接混合培养后，得到了来源于成鸡的直接饲喂方式的抗沙门氏菌。这个概念过程后来用努尔米名称命名，也叫竞争性排斥。竞争性排斥的成鸡菌群接种疫苗成功演示了肠道菌群对肠道功能和抗病能力的影响。虽然竞争性排斥符合益生菌的定义，但是竞争性排除的方式是快速改变小鸡肠道菌群而不是外源添加一个或几个细菌物种建立微生物菌群。由于雏鸡对外源病原菌的易感性，日龄雏鸡接种疫苗，形成竞争性排斥进而发挥有效特定肠道菌群。这种方式也具有重要的商业化特性。通过使用这种模式，大量的益生菌被证明可以降低沙门氏菌和弯曲杆菌产生和定植。肠道内益生菌的竞争性排斥是一种对抗沙门氏菌和其他肠道致病菌，来保护刚孵出的小鸡、火鸡雏鸡、鹌鹑和野鸡和其他鸟类非常有效的方式。根据能量代谢，益生菌可以在胃肠道产生较多乳酸细菌。这些微生物被认为具有在肠道里产生酶和其他有益的代谢物、改善肠道环境的作用。补充单个嗜酸乳杆菌或乳酸菌混合物的鸡在40 d喂养后，淀粉酶的水平明显增加（P<0.05）。这个结果是类似于柯林顿等人的研究，他们的报告说明益生菌（多株乳杆菌和链球菌的混合物）喂养后，仔猪小肠中糖酶活性显著增加。定植在肠道的乳酸杆菌可能分泌某种酶，从而增加肠道淀粉酶活性。这很好的证实了，益生菌菌群具有可以改变胃肠道pH值，有利于增加肠道酶活性和营养成分的消化率的能力。观察米曲霉在蛋鸡上的应用，发现其可能影响营养元素的代谢。他们推测，米曲霉活跃的淀粉分解和蛋白水解酶能力，可能促进营养成分的消化。相似的报道，酵母释放某种酶可以促进干物质消化率的增加。此外，益生菌可能通过减少肠道氨产生来改善鸟类健康状况。 益生菌是一个通用概念，它的产品包含酵母细胞、细菌培养，或两者兼而有之，益生菌通过刺激其他微生物，能够改善胃肠道环境、提高饲料效率，更有利于宿主健康。益生菌机制是通过提高饲料转化效率，包括改变肠道菌群，增强非病原性的兼性厌氧、革兰氏阳性细菌形成乳酸和过氧化氢，抑制肠道病原体的增长，和增强利用和消化的营养物质来发挥作用。因此，使用益生菌的主要结果包括改善增长，降低死亡率，提高饲料转化效率。这些结果与Tortuero和费尔南德斯以前的实验相一致，即日粮中添加益生菌能够提高饲料转化率。
通过添加益生菌，调整肠道微生物进而来影响免疫反应。更确切的益生菌免疫调节作用机制是不清晰的。然而，它已被证明，益生菌可以刺激不同的免疫系统子集细胞，从而产生细胞因子，进而依次在诱导、调节免疫反应方面发挥作用。鼠李糖乳杆菌能够刺激人体外周单核细胞生产白细胞介素4（IL-4）、IL-6、IL-10，肿瘤坏死因子-α、γ干扰素。其他的研究已经提供确定的研究报告乳酸杆菌可以诱导Th2细胞因子，例如IL-4和IL-10。Th2细胞因子是B细胞和同型免疫球蛋白抗体转换成抗体产生所需物质。粘膜IgA的生产依赖于其他细胞因子，如转化生长因子β。重要的是，不同的菌种和乳酸杆菌能诱导不同程度的转化生长因子β。益生菌，特别是乳酸杆菌，可以调节鸡系统的抗体应答抗原。
4 在家禽行业中益生菌的选择标准
功能性益生菌有很多的选择标准。作为功能性益生菌必须符合下列条件：正常的肠道菌种、能够附在肠道上壁，以克服潜在的障碍（如胃的低pH，肠道内的胆汁酸）和具有肠道微生物竞争优势。作为暂定的选择禽类行业益生菌的生物防治剂标准，如图2所示。益生菌菌株的预选已经开展了许多体外实验。最有前途的竞争力菌株选择评价标准是监测它们在鸡体内的持久性。此外，益生菌潜在的能力是必须在宿主机体发挥其有益效果（如加强营养，增强免疫反应）。最后，益生菌必须能在正常的储存条件和技术加工生产过程中有活性（如冻干）。
5 评价益生菌对生长性能的影响
对家禽生长性能影响的研究表明，益生菌起到积极的作用，这显然是明显的结果，从卡比尔等人关于鸟类试验组和对照组的比较中可以得出，在控制各级的第二、四、五、六周的期间，无论是在接种疫苗和未接种的鸟类，试验组的体重增重显著（P<0.01）高于对照组。这个结果得到了许多研究益生菌饲喂鸟提高体重增加的调查人员的同意。另一方面，兰等人（P<0.01）发现饲喂两种益生菌的肉鸡体重显著增加。黄等人论证使用一定浓度的，通过高压均质机破碎的灭活益生菌，对肉鸡的生产性能有积极影响。此外，托雷斯-罗德里格斯等人报告，饲喂益生菌（FM-B11）增加火鸡平均日增益和提高火鸡产量，进而提高市场占有率。然而，Karaoglu和Durdag评估用酿酒酵母作为膳食益生菌对生产性能的影响，没有发现整体体重增加差异。
卡比尔等人报道，在接种疫苗和未接种的鸟类中，小鸡喂养益生菌的第二，第四和第六周日龄，存在显著（P<0.01）的高屠宰率。尽管马哈詹等人在他们的研究记录中，内脏的平均值，活体重量、胴体重量和屠宰率比例均显著（P<0.05）高于益生菌（Lacto-Sacc）饲养肉鸡。另一方面，马哈等调查研究饲喂益生菌对形态学参数和胫骨的屈服应力的影响，他们发现（鸟的）胫跗骨重量、长度和重量/长度指数，顽健性指数、骨干直径、模量弹性、屈服应力参数，和钙含量百分比不受饲喂益生菌的影响，而内侧和外侧壁上胫骨的厚度，（鸟的）胫跗骨指数，灰分百分比和磷含量百分比有显著改善。
6 评估益生菌对肠道菌群和肠道形态的影响
卡比尔等人尝试通过确定第二，第四和第六周日龄试验组和对照组盲肠样本的总活菌计数（TVC）和总乳酸菌计数（TLC），评估益生菌对清除细菌感染和调节肠道菌群的能力。他们的结果显示竞争性拮抗。他们的研究结果也证明，益生菌通过占据肠壁空间，抑制一些无益病原体。他们也证明了饲喂益生菌的肉鸡已经有一种趋势，明显的肠道组织学变化，例如增加细胞有丝分裂活跃的推动力和细胞核的大小。组织学变化的这一结果也得到了萨满和山的支持，他们指出饲喂纳豆芽孢杆菌28 d，宿主表现出明显生长性能和肠道组织学变化趋势，如突出的绒毛高度、延长细胞区域绒毛和一致的细胞有丝分裂。另一方面，Chichlowski等人比较了直接饲喂微生物（DFM）和饲喂盐霉素对肠道组织微体系结构的影响，他们发现DFM饲喂组粘液厚度变少、嵌入式细菌粘液毯似乎也低于其他组肠段。沃特金斯和Kratzer报道，喂养小鸡一剂量的乳酸杆菌后，盲肠大肠菌群低于对照组。弗朗西斯等人也报道说，饲喂添加75 mg/kg的乳酸菌产品能显著降低火鸡盲肠和小肠的大肠杆菌数。富勒发现特定机体的乳酸菌菌株能够降低悉生小鸡小肠的大肠杆菌数。Kizerwetter-Swida和Binek证明饲喂乳酸菌组，降低了肠炎沙门氏菌、梭状芽孢杆菌的数量。沃特金斯等人同样观察到饲喂嗜酸乳杆菌的悉生小鸡胃肠道的竞争性排斥，抑制致病性大肠杆菌的发生。最近压蔓等人；Mountzouris等人；希金斯等人证明，益生菌的菌种属于乳杆菌属、链球菌属、芽孢杆菌属、双歧杆菌属、肠球菌属、曲霉菌属、念珠菌属、酵母属，均有潜在调节肠道菌群和抑制病原体的作用。
7 评价益生菌对免疫反应的影响
卡比尔等人评价益生菌变化对肉鸡免疫反应的影响，他们报道，和对照组相比，试验组有明显的抗体产生（P<0.01）。他们也证明了饲喂益生菌和常规饲料对肉鸡抗体的响应区别，体现在脾脏和法氏囊的重量差异。同样，Khaksefidi和Ghoorchi报道，在7 d和14 d日龄注射SRBC时，抗体效价在50 mg/kg的益生菌试验组明显高于5 d和10 d接种（PI）后的对照组。此外，Haghighi等人证明了益生菌提高了鸡体内血清和肠道天然抗体的数目。另一方面，Dalloul等人调查了饲喂乳酸杆菌为主的益生菌对肉鸡的免疫应答试验，当它受到艾美球虫感染时，尽管有相当多的艾美球虫，他们证实益生菌可以通过免疫调制继续提供一些保护措施。他们还建议益生菌在刺激免疫反应早期，对抗艾美球虫有积极的影响，其特征是早期IFN-γ和IL-2的分泌，从而提高对球虫病局部免疫防御能力。Brisbin等人调查嗜酸乳杆菌的结构成分影响鸡盲肠的扁桃体时间、空间免疫系统表达和脾脏单核细胞响应时间，他们发现对于益生菌刺激，盲肠扁桃体细胞的反应比脾细胞更迅速，最强有力的刺激是对盲肠的扁桃体细胞DNA以及细菌细胞壁脾细胞。他们还发现，无论是脾细胞还是盲肠扁桃体细胞，饲喂嗜酸乳杆菌的DNA后，STAT2和STAT4基因被高度诱导以及STAT2，STAT4，IL-18，MyD88，IFN-α、IFN-γ基因刺激盲肠的扁桃体细胞。同时，一些调查人员证实了益生菌对免疫调节的潜在影响。另一方面，Midilli等人表明饲喂益生菌对IgG系统具有无效性。
8 评价益生菌对肉质的影响
卡比尔等人评估益生菌对感官特性和鸡肉品质的影响，报道说肉鸡日粮中添加益生菌可以改善在预冻和冷冻存储中的肉品质。马哈詹等人表示，高剂量饲喂组制得的肉丸子感官属性外观、内部结构、多汁性和整体感觉均显著（P<0.001）高于低剂量饲喂益生菌（Lacto-Sacc）组。同时，马哈詹等人报道，和饲喂益生菌（Lacto-Sacc）组相比，对照组鸟类显示较低的总活菌数。另一方面，Loddi等人报道既无益生菌也无抗生素添加的胸肌和腿肉感官特征（香气的强度、香气的味道、风味、多汁性、可接受性、特征颜色和整体方面）。另一方面，张等人进行了一项实验，调查酿酒酵母（SC）细胞对240日龄雄性肉鸡肉品质的影响，他们报告说明可以通过整个酵母（WY）或酿酒酵母提取物（YE）来改善肉品质，使其娇嫩。
9 结论
随着早期对微生物的猜想，近年来人们对益生菌的概念，不再有更多的困惑。现在它相对于抗生素和化学药剂可用于促进家禽生长的作用，已经成为生物技术应用研究的一个重要方面。在过去的几年，人们认为所有细菌都是有害的，忘记了这些生物体在食品制备和保存上的使用，从而使益生菌的概念有点难以理解。科学家现在正在努力用它们与家禽建立微妙的共生关系，尤其在消化道系统，这个系统对人和家禽都是非常重要的。因为益生菌不会导致微生物的抗药性的产生和蔓延，他们具有巨大的潜力替代抗生素。目前的审查表明，益生菌可成功用于家禽饲料营养中来促进生长，调节肠道微生物和抑制致病菌，免疫调节和改善家禽的肉质。□□
原题名：The Role of Probiotics in the Poultry Industry
原作者：S. M. Lutful Kabir