小鼠心肌细胞中的G蛋白门控内向整流钾通道及其功能

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G蛋白门控内向整流钾离子通道(G protein gated inwardly rectifying K channels, GIRK)是内向整流钾通道家族中的一员(Kir3),它有四个亚型,分别为GIRK1、GIRK2、GIRK3、GIRK4。GIRK通道广泛分布于心脏和神经组织中。G蛋白偶联受体可通过影响通道的开放与关闭进而影响心肌细胞、神经细胞以及神经内分泌细胞等的功能。在哺乳动物体内,GIRK1和GIRK4主要分布于心房肌细胞和窦房结细胞,对调节心脏兴奋性起重要作用,是心肌内向整流钾电流IKACh的分子基础。心脏中分布着交感神经与迷走神经纤维,迷走神经兴奋释放递质乙酰胆碱(Acetylcholine, Ach),与心肌细胞上的M2受体结合,激活相偶联的对PTX敏感的Gi蛋白,GTP与Gα亚基结合,同时Gβγ与Gα?GTP解离,Gβγ直接激活GIRK导致通道开放,随后具有GTP酶活性的Gα水解GTP,Gβγ再与Gα?GDP结合导致GIRK的失活。这一系列反应被认为是许多与百日咳毒素(PTX)敏感G蛋白(Gi/Go)相偶联的受体激活GIRK主要通路。GIRK兴奋引起窦房结、心房等部分的细胞膜电位发生超极化,使心率减慢,这是心脏迷走神经影响心肌兴奋性的分子基础。对心室肌细胞是否存GIRK以及GIRK对心室肌细胞兴奋性的贡献存在争议,有报道在一些动物心室肌细胞中发现有GIRK通道的表达,而其他报道则持相反的意见,而对心室肌细胞中GIRK通道的功能则所知甚少。关于调控心肌细胞静息膜电位的IK1电流的分子基础,传统的观点认为是经典的内向整流钾通道IRK,而对于象IRK一样同样具有内向整流特性的GIRK是否也参与了对心肌细胞静息膜电位的调控则少有报道。因此,本研究将探讨GIRK在小鼠心室肌细胞中的表达以及其在对包括静息膜电位在内的心肌兴奋性调控中的作用。在上述研究的基础上,我们将进一步研究GIRK在心衰小鼠心室肌细胞中的改变。目的:研究小鼠心室肌细胞中GIRK1/4通道的表达及功能;研究心衰时心室肌细胞中GIRK1/4通道表达及功能的改变;研究小鼠心室肌细胞基础内向整流钾电流对Ba2+的敏感性。方法:利用腺苷激活心肌GIRK通道。腺苷(adenosine)通过与其A1受体结合,激活相偶联Gi蛋白进而激活GIRK通道。利用adenosine对GIRK电流的激活,tertiapin-Q对GIRK电流特异性阻断,以及Ba2+对内向整流钾电流的阻断作用,对心肌细胞中的内向整流钾电流进行研究。利用全细胞膜片钳技术,记录小鼠心室内外膜下肌细胞中的GIRK电流;利用Western blot技术观察小鼠心肌细胞中是否表达GIRK1和GIRK4蛋白;利用免疫荧光技术观察GIRK1和GIRK4在小鼠心房肌细胞、小鼠心室外膜下、内膜下细胞上的表达。通过主动脉弓结扎,制备心衰小鼠模型,然后利用上述方法观察心衰后心肌细胞GIRK的改变。利用Ba2+对IK1和GIRK电流的不同敏感性鉴别IK1和GIRK对内向整流钾电流的相对贡献。结果:(1)应用Langendorff方法分离正常小鼠心肌细胞,用全细胞膜片钳分别记录正常小鼠心室心内膜下、心外膜下肌细胞电流。我们首先观察了胆碱受体激动剂oxo-M的作用,oxo-M可激活M2受体而激活GIRK通道,但是oxo-M的作用不专一,它还可以与M1受体结合,最终可导致GIRK的抑制。Adenosine可以通过其A1受体激活GIRK,本实验主要选用adenosine为激活剂。在分离的小鼠心室肌细胞,膜电位从-40 mV到-120 mV诱发了明显的内向电流,而在-40 mV以上的去极化电位激活了外向电流,此外向电流应为外向钾电流,不是本研究的研究内容。我们首先验证记录到的内向电流是内向整流钾电流,基础背景内向电流曲线呈内向整流电流特征,且可以被500μM Ba2+全部抑制,由此得出的内向电流的翻转电位在-80 mV左右,与通过Nernst方程计算得到的K+平衡电位-82.3 mV相符,说明记录到的基础内向电流是内向整流钾电流。10μM adenosine引起内向整流电流增加,加入GIRK特异型阻断剂tertiapin-Q 10 nM后,adenosine激活的电流被抑制。500μM Ba2+可以将基础和adenosine激活的电流完全阻断。上述结果表明adenosine可以在小鼠心室肌激活GIRK电流。统计学结果表明在测试的所有小鼠心室肌细胞中,10μM adenosine使心内膜、外膜下细胞的内向整流电流分别增加了22.3%±3.9和49.6%±23.1 (相对于基础电流)。而将心室内膜、外膜下细胞的电流经细胞体积(电容)计算电流密度后,无论基础电流还是adenosine激活的电流,在两类细胞中都无显著性差异,提示GIRK在小鼠心室心内膜下和心外膜下心肌的表达无明显差异。(2)利用Western blot技术,检测了小鼠心房、心室心内膜下和心外膜下心肌GIRK1和GIRK4蛋白的表达,结果表明在正常小鼠的心室心内膜下和心外膜下心肌细胞中表达有GIRK1和GIRK4。经过对GIRK1和GIRK4蛋白表达的密度统计,显示正常小鼠心室内、外膜下细胞之间没有显著性差异。(3)免疫荧光实验通过激光共聚焦显微镜观察到正常小鼠心房、心室内膜下、心室外膜下细胞有GIRK1和GIRK4表达。(4)对正常小鼠进行主动脉结扎制备心衰小鼠模型,成模后以前法分离心衰小鼠心室肌细胞,用全细胞膜片钳方法记录心衰小鼠心室外膜下细胞的内向整流钾电流,同样用adenosine为激动剂,tertiapin-Q为特异性阻断剂,记录到心室外膜下细胞上有GIRK电流。Adenosine使心衰小鼠心室外膜下细胞的GIRK电流增加25.4%±8.8 (相对于基础内向整流电流)。另外,应用Western blot技术观察到心衰小鼠的心房肌和心室内膜下、外膜下心肌均有GIRK1和GIRK4的表达;应用免疫荧光技术在激光共聚焦显微镜下,观察到在心衰小鼠的心室肌细胞中存在GIRK1和GIRK4 (由于心衰小鼠的心房已经钙化,不易得到心房肌细胞,故无心房细胞实验)。比较正常与心衰小鼠心室外膜下心肌细胞10μM adenosine激活的GIRK电流,发现心衰小鼠心外膜下心肌细胞的GIRK电流要大于正常小鼠心外膜下心肌细胞GIRK电流,而两种细胞的GIRK电流密度无差别。上述结果说明心衰小鼠心室肌细胞的体积(瞙电容)可能增大。正常和心衰小鼠心外膜下心肌细胞的基础电流密度之间没有显著性差异。(5)Ba2+对基础内向整流电流的作用。通过全细胞记录正常小鼠心室心内膜下、心外膜下心肌细胞的基础内向整流电流的对Ba2+的量效关系,得到二者被Ba2+抑制的半数最大有效浓度分别是0.32μM与0.55μM。这些结果为进一步研究心室肌细胞中的内向整流钾电流的组成及包括静息膜电位在内的心肌兴奋性调控奠定了基础。结论:电生理实验结果表明,在正常小鼠的心室心内膜下、心外膜下心肌细胞中存在着GIRK,并且两者的GIRK电流密度之间没有显著性差异;Western blot与免疫荧光实验结果表明在正常小鼠心室肌细胞上表达有内向整流钾通道GIRK1/4。比较正常小鼠心室外膜下与心衰小鼠心室外膜下细胞中的GIRK电流密度,显示心衰小鼠心室外膜下细胞中的GIRK电流密度降低,提示GIRK可能参与了心衰心肌细胞病生理学改变。Ba2+对小鼠心室内外膜下心肌细胞基础内向整流电流的IK1对Ba2+的半数有效量IC50分别是0.32μM与0.55μM。
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