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群居生活(Group living)是动物面对自然选择压力下的一种生存策略，群居的个体通过合作可以在面对捕食者时获得更好的保护而受益，还可使动物更有效地定位、发现和持续获得资源，也可创造交配机会或减少杀婴行为。同时，群居也提高了个体生存代价，因为群居使动物在面对资源获取和交配机会时竞争压力增大，也会使它们更易于感染，更容易引起捕食者的注意。群居收益和代价的相对高低和性质，可因物种和栖息地不同而异。 布氏田鼠(Lasiopodomys brandtii)是广泛分布于蒙古干旱草原，俄罗斯贝加尔东南部达乌尔草原和中国北方内蒙古草原附近地区的群居物种。关于布氏田鼠对低温环境适应的研究很多，已发现布氏田鼠在冷暴露条件下需要提高能量摄入、提高静止代谢率以及非颤动性产热能力，维持体重以及体温在相对稳定的水平。以往主要是在单笼饲养的动物上进行的能量学研究，但该物种聚群条件下低温环境的生理和行为学适应并不清楚。群居特别是聚群行为在不同的环境温度下可能会不同程度地影响能量代谢、体温调节、神经再生以及肠道菌群等。我们假设聚群的益处不仅仅局限于能量代谢和热生理学过程，还可能影响其他生理功能。我们预测与低温环境中的非聚群个体相比，聚群将减少布氏田鼠的能量摄入、降低能量消耗、降低非颤抖性产热水平、维持较高体温、减少活动性并导致身体成分发生变化;此外，聚群将改变宿主肠道菌群，并因此影响动物的能量平衡;聚群还将影响与代谢有关的激素水平和社会相互作用，使聚群个体相互间表现出合作倾向;最后我们预测聚群可以阻止低温环境下成体神经再生的减少。我们主要是从生理学、社会行为和神经再生以及微生态的角度，研究冬季聚群生存策略的益处和调节机制。本研究使用实验室繁殖的雌性布氏田鼠成体(n=124，～50g)共31笼，每笼4只动物，分别饲养于常温(23±1℃)和低温(4±1℃)条件下，处于允许聚群(huddling)或不允许聚群(separated)的状态。实验期间光周期为16L∶8D(Light∶Dark)。 我们发现聚群显著影响动物的能量代谢、热传导、身体成分、非颤抖性产热和肩胛间褐色脂肪组织的相对重量，使体温下降、活动性增加。这种影响在低温下尤其明显。冷暴露导致食物摄入增加，聚群使冷暴露动物的食物摄入降低29％，使常温组个体食物摄入降低26％。在冷暴露和常温条件下，消化能分别降低156.99kJ/day和105.19kJ/day。聚群显著降低肩胛间褐色脂肪组织重量，也使胴体重和总脂肪含量下降，但肠道重量和内容物增加。 在常温和低温条件下，聚群均导致静止代谢率(Resting metabolic rate，RMR)显著降低，在两种环境温度下降幅度均为37％。聚群条件下，布氏田鼠的非颤抖性产热(Nonshivering thermogenesis)水平不受低温的影响，而非聚群布氏田鼠的非颤抖性产热在低温条件下显著增加。低温条件下，聚群布氏田鼠稳定的非颤抖性产热水平，与较低的肩胛间褐色脂肪组织(与非聚群个体相比)重量相一致。低温聚群组的湿热传导(Wet thermal conductance)低于低温非聚群组，但高于常温组。与预测不同，聚群降低了常温和低温条件下布氏田鼠的体温，降低幅度为0.25-0.50℃。我们在布氏田鼠中发现聚群使体温下降的现象，尤其在成体恒温啮齿动物中尚属首次。这种体温的下降，不仅是聚群引起代谢率下降的直接结果，同时也可能是聚群使动物在体表接触部位血管舒张导致热交换增多，也可能是动物主动降低体温调节的结果。此外，聚群时动物通常处于静止状态，此时动物降低警觉性或者降低内部产热平衡调节系统，从而使体温逐渐下降到一个新的平衡点。 尽管如此，低温条件下聚群田鼠的活动水平仍高于非聚群组。布氏田鼠是昼行性动物，白天的体温和活动性高于夜间，这个物种在聚群条件下可能不需要通过减少活动性来节约能量。冷暴露聚群组白天活动的增加，也可能是一种阻止体温持续降低的机制，或者是为了在长时间聚群后激活整个身体生理，或者是因为聚群个体为了争取更好的位置而对其他个体干扰的结果。因此，尽管活动性增加，聚群仍是一种非常有效的节省能量策略，此时动物对代谢产热需求降低，体温调节也适度放松。冷暴露条件下，聚群使布氏田鼠可以不增加能量消耗而保持活跃和维持身体能量平衡状态。 冷暴露和聚群行为都会引起布氏田鼠盲肠中细菌丰度以及多样性的改变，在门级和科级组成上均出现显著的变化。聚群行为导致盲肠中Tenericutes、TM7、Comamonadaceae和Sinobacteraceae门的丰度降低，它们多是病原微生物，与宿主炎性黏膜疾病相关(Jaeschke et a1.，2014;Brinig et al.，2003)。此外，聚群行为增加了Lachnospiraceae科和Veillonellaceae科的丰度。Lachnospiraceae科细菌可以产生丁酸保护结肠的健康(Meehan and Beiko，2014;Cho et al.，2012)。以前的研究发现，母乳喂养的婴儿和二型糖尿病的患者摄入益生元纤维后，小肠中Veillonellaceae科细菌增加，其有益效果主要由乙酸和丙酸引起(Pedersen et al.，2016;Fan et al.，2013)。这些数据表明聚群行为有利于塑造更健康的动物肠道菌群。聚群行为增加了短链脂肪酸的浓度，尤其是乙酸、丙酸和丁酸。常温单笼饲养的布氏田鼠，接受低温非聚群田鼠盲肠菌群的移植后，能量摄入和非颤抖性产热显著增加;然而接受低温聚群田鼠盲肠菌群的移植后，能量摄入和产热指标并不改变。这些结果表明布氏田鼠在冷暴露条件下通过改变肠道菌群介导能量摄入和体温调节，而低温聚群动物的肠道菌群能够降低宿主的能量需求。 低温或者聚群条件下，布氏田鼠盲肠菌群的改变可能与体温下降有关。冬眠哺乳动物的体温表现出年节律，它们肠道聚群的组成和结构会随着冬眠发生周期性变化(Dill-McFarland et al.，2014;Carey et al.，2013)。多数哺乳动物如小鼠、小毛足鼠以及人类都表现出体温的日节律(Chi et al.，2016;Szelenyi et al.，2004)、已报道小鼠的肠道菌群也具有日节律(Thaiss et al.，2016;Leone et al.，2015)。最近一项研究发现，环境温度每增加2-3℃，会导致变温动物的肠道菌群多样性下降34％(Bestion et al.，2017)。尽管还没有直接证据证明动物体温和肠道菌群之间的关系，基于以上数据我们推测，肠道菌群可以感知微环境(如内环境温度和营养)的改变，努力在这种变化的微环境中存活下来。 在行为实验中，常温非聚群布氏田鼠在与陌生个体相遇时，多数表现出争斗和逃避的社会相互关系。常温聚群布氏田鼠具有逃避陌生个体或者具有攻击的倾向。与常温组相比，低温组布氏田鼠争斗行为显著降低，友好行为增加。低温聚群组布氏田鼠之间的交往可能依赖于血清中高浓度的催产素(OT)，而在低温非聚群组田鼠中精氨酸加压素(AVP)的浓度比其他组高，这意味着低温非聚群组的焦虑水平较高。聚群布氏田鼠皮质酮(CORT)基础水平略低于非聚群布氏田鼠，但没达到显著差异。由于本实验是长期温度驯化，动物已适应不同的环境，因此皮质酮水平是相似的。然而，我们并没有直接检测陌生鼠相遇实验后的应激水平，聚群布氏田鼠应对急性胁迫时的反应可能是不同的。任何行为反应主要受脑的调控，因此仅仅血清激素水平不能完全解释行为的相互作用。 低温导致海马齿状回(DG)和侧脑室(LV)区域神经细胞增殖明显降低，在所检测的大部分核团中，低温聚群组布氏田鼠新生细胞的数量高于低温非聚群组，在下丘脑和杏仁核中最明显。与细胞增殖结果相反，新生细胞的存活在大多数被检测的脑区是相似的。与低温非聚群组相比，低温聚群组田鼠在某些与社会行为相关的特定脑区的新细胞数量较高，如中央杏仁核和下丘脑室旁核等区域。利用免疫荧光双染色方法，我们发现新生细胞发育成成熟的神经元和神经胶质细胞的数量分别占80％和20％。低温聚群组布氏田鼠发育成神经元和神经胶质细胞的数量在DG和LV区域高于其他组，表明在低温环境下聚群行为促进神经再生。聚群行为不仅在保护下丘脑和杏仁核等功能区域的细胞增殖方面起到积极作用，并且还与低温相互作用影响新细胞的存活和分化，如DG和LV以及室旁核(PVN)。进一步研究发现在PVN区域，低温聚群田鼠的新生细胞分化为催产素能神经细胞的数量明显高于低温非聚群或常温组动物。结果表明在低温环境下聚群的布氏田鼠通过提高成体神经再生更好地适应变化的具有挑战性的环境。 本研究结果表明聚群行为并非局限于能量学和体温调节，同时也影响肠道菌群并调节神经发育可塑性。聚群行为使个体以较低能量代价来维持适合度，具有重要的生态学意义;聚群行为与肠道微生物协同进化，促进宿主形成更健康的肠道菌群，降低自身能量代价;聚群行为也能促进神经再生，使小型哺乳动物种群可以在严酷的冬季更好的存活。